Les joueurs incarnent Claris ou Elliot, deux enfants vivant dans la ville de Twin Seeds. Dans leurs rêves, ils pénètrent dans le monde de Nightopia, où se déroulent tous les rêves humains. Une créature maléfique, connue sous le nom de Wizeman, accumule les pouvoirs pour prendre le contrôle de Nightopia.
Les enfants font équipe avec NiGHTS, un Nightmaren (habitant des cauchemars) rebelle qui tente d’arrêter Wizeman.